A trama é situada quase 300 anos depois dos acontecimentos de Castlevania, que se passa nos anos 1400, na Valáquia. Noturno é ambientada na França de 1792, durante a Revolução Francesa.A história vai girar em torno de Richter, um descendente de Trevor e Sypha. Os jogos Symphony of Night e Blood of Rondo serão usados como base para o enredo.No auge da Revolução Francesa, membros das chamadas classes baixas estão se levantando para lutar contra a desigualdade:É a ordem natural deles nos sugar até o osso com aluguéis impossíveis e impostos impagáveis, lamenta Maria, uma jovem líder.Enquanto isso, Richter Belmont sente um perigo muito mais sombrio e maior. Ele assumiu a longa tradição de caçador de vampiros de sua família, uma vocação que remonta quase tanto tempo quanto a vida vampírica.